Interaction between tsetse symbiont, pathogens on trypanosome infection in wild tsetse populations

Abstract

Tsetsefliegen sind die einzigen Überträger von afrikanischen Trypanosomen, die Krankheiten wie die Afrikanische Trypanosomose beim Menschen (HAT, Schlafkrankheit) und die Afrika-nische Tier-Trypanosomose (AAT, Nagana) verursachen. Angesichts des Fehlens wirksamer Impfstoffe und erschwinglicher Medikamente sowie der zunehmenden Resistenz gegen Trypanozide ist die Kontrolle des Vektors ein Ansatz zur Bekämpfung dieser Zoonosen. Die Sterile Insect Technique ist eine umweltfreundliche und nachhaltige Methode zum Manage-ment von Tsetsefliegen. Die SIT wird im Rahmen von Programmen zur flächendeckenden Schädlingsbekämpfung (Area-Wide Integrated Pest Management, AW-IPM) eingesetzt und hat sich bei der Unterdrückung und/oder Ausrottung von Populationen der Tsetsefliege als äußerst effizient erwiesen. Bei der SIT werden sterile Männchen der betreffenden Tsetse-Arten in ei-nem bestimmten Gebiet freigelassen, um sich mit wilden Weibchen zu paaren, was keine Nach-kommen zur Folge hat. Der Erfolg der SIT hängt jedoch stark von der Massenaufzucht (mass rearing) hochwertiger steriler Männchen ab. Die Leistung der für SIT-Programme bestimmten Männchen kann jedoch durch pathogene Infektionen wie „Glossina pallidipes salivary gland hypertrophy virus“ (GpSGHV) beeinträchtigt werden, was die Fortpflanzungsfähigkeit der in-fizierten Fliegen verringert. Darüber hinaus könnte die Freisetzung einer großen Anzahl steriler Männchen unter Beibehaltung ihrer Vektorkompetenz in Gebieten, in denen HAT auftritt, das Risiko der Krankheitsübertragung erhöhen. Auch die mikrobielle Fauna der Tsetsefliegen, ein-schließlich symbiotischer Bakterien wie Sodalis glossinidus, Wolbachia pipientis und Spiro-plasma, kann die Vektorkompetenz der Tsetsefliegen beeinflussen. In Anbetracht dieser Ein-schränkungen, mit denen SIT-Programme konfrontiert sind, ist es von entscheidender Bedeu-tung, die Wechselwirkungen zwischen Tsetse-Symbionten, Pathogenen und Trypanosomen-In-fektionen in wilden Populationen zu bewerten. Diese Forschungsarbeit konzentriert sich auf: (i) die Erhebung der Prävalenz von Sodalis- und Trypanosoma spp.-Infektionen in wilden Po-pulationen der Tsetsefliege und die Erforschung ihrer Wechselwirkungen; (ii) die Bestimmung des möglichen Zusammenhangs zwischen Wolbachia- und GpSGHV-Koinfektionen mit Wigg-lesworthia und Sodalis in Feldproben; (iii) die Bewertung der Prävalenz von Spiroplasma in natürlichen Populationen und die Untersuchung der verschiedenen Stämme des Bakteriums, die in Populationen von G. tachinoides zirkulieren. Schließlich werden die Wechselwirkungen zwischen Spiroplasma und Trypanosomen und Wigglesworthia in G. tachinoides untersucht. Die Ergebnisse deuten auf eine variable Prävalenz von Sodalis- und Trypanosoma spp.-Infektionen hin, wobei bei bestimmten Arten signifikante Korrelationen erfasst wurden, was ihren potenziellen Einfluss auf die Vektorkompetenz unterstreicht. Untersuchungen der Wech-selwirkungen zwischen GpSGHV und Wolbachia ergaben artspezifische Koinfektionsmuster, was auf eine schützende Rolle von Wolbachia gegen GpSGHV hindeutet. Diese Ergebnisse unterstreichen den dynamischen Charakter der Interaktionen zwischen Tsetsefliegen und den mit ihnen assoziierten Mikroben und machen weiters deutlich, dass eine Kenntnis der Gege-benheiten unter Feldbedingungen erforderlich ist. Darüber hinaus resultierte die Infektion von Spiroplasma in G. tachinoides in einer signifikanten Verringerung der Dichte an Trypanoso-men, was auf eine potenzielle Verbesserung der Widerstandsfähigkeit der Tsetsefliegen gegen-über Trypanosomeninfektionen hinweist. Diese Erkenntnisse haben praktische Auswirkungen auf die Verringerung der Risiken, die mit der Freisetzung steriler Männchen während der SIT in endemischen Gebieten verbunden sind. Zusammenfassend lässt sich feststellen, dass die Summe der Forschungsarbeiten die komplexen Interaktionen zwischen Tsetsefliegen, Sym-bionten und Krankheitserregern unterstreichen. Das Verständnis dieser Wechselwirkungen ist für die Optimierung von SIT-Programmen von entscheidender Bedeutung und bietet wertvolle Erkenntnisse für nachhaltige und wirksame Vektorkontrollstrategien, solange es keine effekti-ven Impfstoffe und kostengünstige Medikamente gegen Trypanosomosis gibt.

Tsetse flies serve as the solely vectors of African trypanosomes, causing diseases such as Human African Trypanosomiasis (HAT, sleeping sickness), and African Animal Trypanosomosis (AAT, Nagana). Given the absence of effective vaccines, affordable drugs, coupled with the increasing resistance to trypanocidal drugs, employing vector control becomes a compiling approach to manage this neglected zoonosis. The Sterile Insect Technique (SIT) is an environmentally friendly and sustainable method for controlling tsetse flies. Implemented as a part of Area-Wide Integrated Pest Management (AW-IPM) programms, SIT has demonstrated high efficiency in suppressing and/or eradicating tsetse fly populations. SIT involves releasing sterile males of the targeted tsetse species into a defined area to mate with wild virgin females, resulting in no offspring. However, the success of the SIT heavily relies on the mass-rearing of high-quality sterile males. Yet, the performance of the males intended for SIT programmes can adversely affected by pathogenic infection such as Glossina pallidipes salivary gland hypertrophy virus, which reduces the reproductive capacity of the infected flies. Moreover, releasing of large numbers of sterile males, while maintaining their vector competence in area where HAT occurs might elevate disease transmission risks. Additionally, the microbial fauna of tsetse flies, including symbiotic bacteria like Sodalis glossinidius, Wolbachia pipientis, Spiroplasma can influence the vectorial competence of tsetse flies. Considering these constraints faced by SIT programmes, it become crucial to evaluate the interactions among tsetse symbionts, pathogens and trypanosome infections in wild tsetse populations. The research focussed on: (i) evaluation of the prevalence of Sodalis and Trypanosoma spp. infections in wild population of tsetse flies and exploring their interactions; (ii) determination of the potential association between Wolbachia and GpSGHV co-infection with Wigglesworthia and Sodalis in field samples; (iii) assessing the prevalence of Spiroplasma in natural tsetse population and investigating the different strains of the bacterium circulating in G. tachinoides population. Lastly, evaluating of the interactions between Spiroplasma with the trypanosome and Wigglesworthia in G. tachinoides. The results indicate variable prevalence of Sodalis and Trypanosoma spp. infections, with significant correlations observed in certain tsetse species, emphasizing their potential influence on vector competence. Investigations into GpSGHV and Wolbachia interactions revealed species-specific co-infection patterns, suggesting a protective role of Wolbachia against GpSGHV. These findings underscore the dynamic nature of interactions between tsetse flies and their associated microbes, emphasizing the need for a nuanced understanding under field conditions. Moreover, Spiroplasma, found in Glossina tachinoides, demonstrated a significant reduction in trypanosome density, indicating a potential enhancement of tsetse refractoriness to trypanosome infections. This discovery holds practical implications for mitigating risks associated with the release of sterile males during SIT implementation in trypanosome-endemic areas. In conclusion, the combined research underscores the intricate relationships between tsetse flies, microbial symbionts, and pathogens. Understanding these interactions is crucial for refining and optimizing SIT programs, offering valuable insights for sustainable and effective vector control strategies in the absence of vaccines and cost-effective drugs for trypanosomiasis.